Updated by A. Martinez-Espinoza, 2016.
Quemazón del césped por Pythium
Varias especies de Pythium (principalmente Pythium aphanidermatum en los EEUU)
Céspedes de verano e invierno
Primeros síntomas de quemazón por Pythium en cañuela alta (Festuca arundinacea) (cortesía de L. L. Burpee).
Síntomas y signos
Síntomas
Los síntomas de la quemazón por Pythium son visibles durante el tiempo cálido y húmedo, cuando las hojas del césped permanecen húmedas por más de 12 horas. La enfermedad es particularmente dañina cuando las temperaturas diurnas superan los 28°C (82°F) y las temperaturas nocturnas no bajan de 20°C (68°F). Los primeros síntomas aparecen como hojas infiltradas (embebidas) con agua que producen un color verde oscuro a púrpura, que se agregan en parches o anillos de aspecto irregular o circulares en las áreas de céspe (Figuras 1-9). Estos rodales pueden alcanzar un tamaño de <1 a >20 cm (0,4 a >8 pulgadas) de diámetro. No se forman lesiones marcadas en las hojas infectadas, que cuando se frotan con los dedos se notan viscosas o grasosas. Los parches de césped infectado pueden crecer y juntarse, causando serios daños en áreas de césped, campos de golf y estadios (Figuras 10-11). La quemazón por Pythium puede también aparecer a modo de rayas en áreas donde el patógeno fúngico se dispersa mediante el flujo del agua o el movimiento de la maquinaria empleada para segar el césped (Figura 12). Además de los síntomas foliares, las pudriciones del cuello, estolones y raíces se asocian con frecuencia a la quemazón por Pythium.
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Figura 12 |
Signos (señales, señas)
A la quemazón por Pythium se la denomina también “quemadura algodonosa”, lo que hace referencia al crecimiento con aspecto de algodón de un micelio aéreo blanco y esponjoso, a partir del follaje del césped infectado (Figuras 13-15). El micelio es más abundante cuando las hojas infectadas están mojadas, por ejemplo en la mañana siguiente a una noche de lluvia o de rocío intenso. El micelio aéreo producido por Pythium spp. presenta un aspecto similar al de Sclerotinia homoeocarpa, que origina la “mancha del dólar”
www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/DollarSpot.aspx y al de Rhizoctonia solani www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/Basidiomycetes/Pages/Rhizoctonia.aspx, el causante de las “manchas pardas”. Sin embargo, estos dos últimos patógenos producen síntomas foliares distintos a los de Pythium spp. Aunque el micelio aéreo de los tres patógenos es similar en aspecto, la observación microscópica de las hifas revela diferencias importantes. La más notable es que las hifas de Pythium spp. no presentan septos (Figura 16A), mientras que en Rhizoctonia y Sclerotinia spp. sí están septadas. Además, las hifas de Rhizoctonia se ramifican en ángulos rectos (Figura 16B). Las ramificaciones hifales aparecen levemente estrechas al inicio de la hifa naciente, y está presente un septo cerca del origen de la ramificación. La ramificación en ángulo recto es también una característica que distingue a R. solani de S. homoeocarpa (Figura 16B). Las ramificaciones hifales aparecen levemente estrechas al inicio de la hifa naciente, y está presente un septo cerca del origen de la ramificación. La ramificación en ángulo recto es también una característica que distingue a R. solani de S. homoeocarpa (Figura 16B y C). El diámetro de las hifas en S. homoeocarpa es generalmente mayor que en R. solani.
Figura 13 |
Figura 14 |
Figura 15 |
Figura 16 |
Biología del patógeno.
Los miembros del género Pythium pertenecen a un grupo de organismos similares a hongos conocidos por lo general como “oomicetos” o “mohos acuáticos”
www.apsnet.org/edcenter/intropp/PathogenGroups/Pages/IntroOomycetes.aspx Pythium spp. forman hifas desprovistas de septos y contienen celulosa en sus paredes celulares. Pythium spp. no se consideran “hongos verdaderos” y recientemente la evidencia molecular ha indicado una relación con las algas pardas en el reino Stramenopila. Las especies de Pythium se ubican dentro del filo Oomycota, y se conocen habitualmente como oomicetes u oomicetos.
El hongo P. aphanidermatum es la especie primaria asociada con la enfermedad en los Estados Unidos. Sin embargo algunos investigadores enumeran hasta 15 especies de Pythium como agentes causales de esta enfermedad foliar. Los síntomas más graves de la enfermedad están causados por P. aphanidermatum. La abundancia relativa de P. aphanidermatum y P. ultimum en las muestras remitidas a las clínicas de diagnóstico de enfermedades vegetales no se conoce bien. En su mayor parte, cuando las muestras de plantas enfermas enviadas se diagnostican como quemazón por Pythium, la especie de Pythium no suele citarse.
Reproducción asexual. Pythium spp. producen estructuras en forma de saco llamadas esporangios, cuyo aspecto varía de filamentoso a globoso. Pythium aphanidermatum y muchos otras especies de Pythium que atacan cespedes forman zoosporangios lobados (Figura 17) mientras que muchos otras especies pueden formar zoosporangios globosos (Figura 18). Al madurar, un esporangio puede germinar y producir una hifa o dar lugar a una vesícula. Las esporas asexuales y móviles se denominan zoosporas.. Las zoosporas (zoósporas) usan los flagelos para “nadar” en el agua libre que hay en el suelo o en la superficie de la planta (véase el ciclo de la enfermedad). Una vez en contacto con la planta, las zoosporas se enquistan en los sitios potenciales de infección, y a continuación el quiste germina y forma un tubo de germinación hifal que infecta los tejidos del hospedante. Además de los zoosporangios y zoosporas, el micelio sirve de inóculo, atraviesa el dosel (canopeo) foliar del césped y penetra directamente en las hojas.
Figura 17 |
Figura 18 |
Reproducción sexual. Además de la reproducción asexual, la mayoría de Pythium spp. se reproducen sexualmente. Las estructuras sexuales reproductoras incluyen un oogonio y un anteridio claviforme (véase el ciclo de la enfermedad). Ambas estructuras pueden formarse a partir de una misma hifa, o bien de dos diferentes. Cuando las dos estructuras entran en contacto, un tubo de fecundación penetra en el oogonio desde el anteridio, y el núcleo anteridial se transfiere a la ovocélula dentro del oogonio (Figura 19). Los núcleos del anteridio y del oogonio se unen y forman un cigoto. La pared de la ovocélula se engrosa entonces para crear una oospora (oóspora) que contiene el cigoto (zigoto). La oospora (Figuras 20-21) puede sobrevivir durante los períodos de sequía y permanecer viable por muchos años.
Figura 19 |
Figura 20 |
Figura 21 |
Ciclo de la enfermedad y epidemiología
Pythium aphanidermatum y otras especies de Pythium sobreviven mayoritariamente como oosporas en la zona de la raíz del césped y en la paja, pero tambien como micelio vegetativo en las hojas y raíces de los céspedes. Cuando las condiciones ambientales no son propicias para el desarrollo de la enfermedad, se considera que la supervivencia en forma de esporangios, zoosporas y micelio es de corta duración. Bajo condiciones favorables para el desarrollo de la enfermedad, el micelio puede reanudar el crecimiento e infectar una planta de gramínea en 1-2 horas. La infección de las hojas del césped ocurre por la penetración directa de las hifas vegetativas o las zoosporas. Estas últimas, que se liberan de las vesículas producidas por los esporangios, requieren agua libre para moverse e infectar a otras plantas de césped. La quemazón por Pythium también puede propagarse a otras plantas cercanas de césped que sean susceptibles por medio del crecimiento del micelio. El material infectado, tanto en forma de suelo como de paja, puede propagar el patogeno cuando se transporta a otras áreas. El movimiento de propágulos de Pythium puede darse también en lugares infectados por donde haya pasado una podadora, así como por la dispersión de las zoosporas con el equipo cuando hay condiciones de humedad elevada.
Epidemiología
La quemazón por Pythium puede ocurrir durante los períodos de tiempo fresco (13 - 18°C / 55 - 64°F) y húmedo, pero la enfermedad es más dañina durante los períodos de clima cálido (30-35°C/86 - 95°F) y húmedo, nublado o lluvioso. Pythium aphanidermatum en particular es un patógeno muy activo y virulento cuando las temperaturas diurnas permanecen entre 30° y 35°C (86 - 95°F) y las nocturnas se mantienen por encima de 21°C (70°F). La infección foliar ocurre con mayor frecuencia durante los períodos con alta humedad relativa (>90%) y cuando la hoja se mantiene húmeda durante un tiempo prolongado. Sin embargo, pueden ocurrir infecciones de la raiz y la corona por Pythium aphanidermatum y otras especies de Pythium que causan quemazones foliares, esto mantiene las poblaciones del patogeno estables para cuando las condiciones son menos favorables para el desarrollo del la enfermedad.
Determinados factores ambientales específicos acentúan la susceptibilidad de algunos céspedes frente a Pythium sp. Por ejemplo, la salinidad alta del suelo predispone al agrostis (Agrostis palustris) a la infección de P. aphanidermatum. La salinidad del suelo es normalmente un problema en los ambientes áridos donde los niveles salinos fluctúan a lo largo del año según la calidad del agua y la frecuencia y la duración de los turnos de irrigación. Durante los períodos de alta salinidad, la quemazón por Pythium puede aparecer a temperaturas del aire y humedades atmosféricas inferiores a las estimadas como normales para el desarrollo de la enfermedad. Además de la salinidad del suelo, el estrés por sequía puede incrementar la susceptibilidad del césped a la infección de Pythium. Por ejemplo, agrostis (Agrostis palustris) es más susceptible al ataque de otras especies de Pyhtium cuando crece con una baja humedad del suelo (-1,5 MPa) que cuando lo hace a la capacidad de campo (-0,033 MPa).Otros factores locales del césped que favorecen el flujo del agua incrementan la propagación de Pythium spp. La fertilidad puede también tener un impacto sobre la quemazón por Pythium. Los niveles altos de fertilización con nitrógeno aumentan la gravedad del tizón de Pythium, al crear un crecimiento exuberante de césped. Las variaciones en la nutrición con calcio, particularmente una deficiencia, pueden predisponer a las plantas a la quemazón por Pythium.
Manejo (gestión) de la enfermedad
Control cultural
Las prácticas culturales se pueden emplear para promover un entorno donde la infección de Pythium spp. sea limitada. La irrigación es una práctica cultural importante que hay que supervisar. El riego a horas tempranas del día permitirá que las superficies foliares del césped se sequen durante el día y que disminuya la probabilidad de que las hojas permanezcan húmedas durante la noche. La irrigación también causa un impacto en la humedad relativa dentro del dosel foliar del césped. Ésta es la razón principal por la que se debe evitar en los días cálidos el riego durante las últimas horas de la tarde. Otro aspecto importante en el control de la quemazón por Pythium consiste en proporcionar un buen drenaje superficial y subsuperficial cuando se establecen céspedes en sitios nuevos, así como renovar las áreas donde el agua pueda estancarse cuando el césped ya está establecido. Si se retira la paja se puede mejorar el drenaje, reducir en el césped el estrés por sequía y nutrientes y eliminar fuentes de inóculo de Pythium. La paja se debe remover si excede de 0,6-1,2 cm (0,25-0,5 pulgadas) en profundidad, dependiendo de la altura del corte. La paja se quita mediante el corte vertical y la aplicación de una capa de arena o suelo. Un sistema equilibrado de nutrición del césped es también clave para controlar la quemazón por Pythium. La fertilización excesiva durante los meses cálidos, particularmente las aplicaciones con nitrógeno, puede exacerbar el impacto de la enfermedad. Los niveles de nitrógeno aplicados al césped se deben supervisar, por lo que se recomienda una aplicación mensual de hasta 25 kg/ha de nitrógeno (0,5 libras de nitrógeno por 1.000 pies cuadrados) durante los períodos de tiempo cálido. Al aplicar los fertilizantes basados en el nitrógeno, por lo que es major la utilízacion de fuentes de liberación lenta junto con aplicaciones foliares ligeras del fertilizante durante la primavera o el verano, cuando la aparición de la quemazón por Pythium es más probable. Evítese la deficiencia de calcio y manténgase un pH levemente ácido en el suelo. La promocion de un buen flujo del aire en los greens de los campos de golf y otras áreas de césped mediante la poda de árboles y arbustos, que favorezcan una leve penetración del viento y aumenten su movimiento facilitar el secado del follaje del cesped . Cuando se siegue, evítense las áreas de césped mojado si la temperatura es >21°C (70°F), para ayudar a minimizar la proliferación del patógeno. Lávese el equipo de corte antes de entrar en áreas no afectadas. Asimismo, mitíguese la compactación del suelo, para mejorar el crecimiento de las raíces del césped. Cuando se sobresiembra con especies de césped de invierno, retrase el proceso hasta las postrimerías del verano o inicios del otoño, cuando las temperaturas nocturnas han bajado de <18°C (65°F).
Control químico
Los fungicidas (www.apsnet.org/edcenter/intropp/topics/Pages/Fungicides.aspx) de las clases siguientes son eficaces para el control de la quemazón por Pythium: hidrocarburos aromáticos, carbamatos, ditiocarbamatos, fenilamidas, fosfonatos, inhibidores exteriores de la quinona (QoI, incluye las estrobilurinas) asi como los inhibidores internos dela quinona (Qil’s que incluyen cyano-imidazoles).. El uso repetido de algún fungicida específico para Pythium, particularmente del metalaxil o mefenoxam (fenilamidas), puede seleccionar poblaciones resistentes de P. aphanidermatum. Se debe alternar o combinar los fungicidas de diversos grupos químicos en un programa de control para limitar el desarrollo de poblaciones resistentes de este patógeno. La alternancia entre fungicidas sistémicos y de contacto puede retrasar el desarrollo de la resistencia. Las semillas tratadas con fungicidas están disponibles para el establecimiento del césped o para la sobresiembra con céspedes en reposo vegetativo (dormancia) de estación cálida.
El pronóstico de las épocas de mayor riesgo de la enfermedad debería formar parte de cualquier programa preventivo con fungicidas. Instituir un sistema de vigilancia de la enfermedad puede limitar las pérdidas causadas por la quemazón de Pythium. La infeccion se ha pronosticado monitorizando la temperatura del aire y la humedad relativa (HR). El modelo de Nutter-Shane predice un riesgo alto de enfermedad cuando la temperatura máxima del aire es >30° (86°F), y la HR es >90% durante un período de 14 horas, mientras la temperatura ambiente permanece >20°C (68°F). Como norma general, si la temperatura media nocturna (en °F) más la humedad relativa media es igual a 150, entonces el riesgo de la quemazón por Pythium es alto. Sin embargo, algunos investigadores indican que este modelo puede sobrevalorar la incidencia de la quemazón por Pythium, pronosticando la existencia de la enfermedad sin que se desarrolle posteriormente.
Control biológico
Se ha intentado utilizar bacterias (ej.: Enterobacter cloacae y Pseudomonas spp.) y hongos (ej.: Trichoderma hamatum y otras Trichoderma spp.) para suprimir la quemazón por Pythium. Actualmente existen varios productos comerciales etiquetados contra el la quemazon por Pyhtium incluyendo:: Companion (Bacillus subtilis cepa GB03), Double Nickel LC (Bacillus amyloliquefaciens cepa D747), TurfMate™ (Trichoderma harzianum),Turfshield (Trichoderma harzianum Rifai cepaT22 + Trichoderma viride cepa G41), y Regalia (un extracto de planta de Reynoutria sachalinensis).
Especies y cultivares resistentes
Por lo general, las especies de césped de verano cálida son menos susceptibles a P. aphanidermatum y otras especies de Pythium. que los céspedes de invierno. Entre los céspedes de invierno, la espiguilla o poa anual (Poa annua), el ballico o césped inglés (Lolium perenne) y la cañuela alta (Festuca arundinacea) son muy susceptibles, mientras que las cañuelas de hoja fina (Festuca spp.) y la poa de los prados (Poa pratensis) son menos susceptibles. Unos pocos cultivares de la poa de los prados (Poa pratensis), el ballico o césped inglés (Lolium perenne) y la cañuela alta (Festuca arundinacea) han exhibido resistencia moderada a P. aphanidermatum y otras especies de Pyhtium. Los céspedes de invierno, usadas como sobresiembra invernal de híbridos del césped Bermuda o grama (Cynodon spp.) son muy susceptibles a Pythium spp. La mayor parte de los cultivares mejorados de este césped (Cynodon spp.) no son muy susceptibles a varias especies de Pythium. Consulte a los agentes de extensión locales para obtener información sobre la resistencia de los céspedes a la enfermedad en su zona. La información sobre el nivel de la susceptibilidad de las especies concretas de céspedes se puede también obtener del Programa Nacional de Evaluación del Césped (www.ntep.org). Sin embargo informacion en cuanto a la susceptibilidad por Pythium is limitada.
Importancia
Importancia histórica
La quemazón por Pythium, también denominado tizón de Pythium, quemadura de Pythium, marchitez por Pythium, tizón algodonoso, mancha algodonosa o Pythium del césped, fue citado primero en la década de 1930, pero la enfermedad no fue reconocida como un problema en algunas partes de los EE.UU. hasta 1954. Inicialmente se creyó que la quemazón por Pythium era una enfermedad exclusiva de las gramíneas de los campos de golf. Sin embargo, la enfermedad ahora también se reconoce como problema en todo tipo de céspedes. La enfermedad se ha detectado en especies de césped de verano e invierno en todo el mundo.
Los primeros fungicidas que se usaron para el control de las enfermedades de Pythium incluían el mercurio inorgánico, el captán, el diclone, la cicloheximida y compuestos orgánicos de mercurio. Estos productos químicos proporcionaron solamente un control limitado de la quemazón por Pythium. En 1979, el metalaxil fue el primer fungicida sistémico registrado en los EE.UU. para el propósito específico de controlar las enfermedades causadas por Pythium, Phytophthora spp. y mildius patógenos (oomicetes). Esto incluyó el uso específico para controlar la quemazón por Pythium en césped. En 1983 se detectaron poblaciones de P. aphanidermatum resistentes al metalaxil en muestras de Agrostris palustris (agrostis) en Pensilvania. Las muestras procedían de campos de golf que habían utilizado metalaxil extensivamente para controlar la quemazón por Pythium durante un periodo de tres años. Más recientemente, se ha encontrado que aislamientos de P. ultimum a partir de céspedes y plantas ornamentales crecidas en invernadero muestran resistencia al mefenoxam (otro fungicida del mismo grupo químico) en ensayos de laboratorio.
Lectura Adicional
Abad, Z. G., H. D. Shew, and L. T. Lucas. 1994. Characterization and pathogenicity of Pythium species isolated from turfgrass with symptoms of root and crown rot in North Carolina. Phytopathology 84:913-921.
Dernoeden, P. H. 2013. Understanding modern turf fungicides. Pages 217-249 Creeping Bentgrass Management, 2nd Edition. CRC Press-Taylor & Francis Group.
Kerns, J. P. and L. P. Tredway. 2008. Pathogenicity of Pythium species associated with Pythium root dysfunction of creeping bentgrass and their impact on root growth and survival. Plant Dis. 92:862-869.
Nelson, E. B. and C. M. Craft. 2000. Microbial strategies for the biological control of turfgrass diseases. Pages 342-352 in J. M. Clark and M. P. Kenna, editors. Fate and Management of Turfgrass Chemicals. American Chemical Society, Washington, DC.
Nutter, F.W., H. Cole, Jr., and R.D. Schein. 1983. Disease forecasting system for warm weather Pythium blight of turfgrass. Plant Dis. 67:1126-1128.
Saladini, J. L., A. F. Schmitthenner, and P. O. Larsen. 1983. Prevalence of Pythium species associated with cottony-blighted and healthy turfgrasses in Ohio. Plant Dis. 67:517-519.
Smiley, R.W, P.H. Dernoeden, and B.B. Clarke. 2005. Compendium of Turfgrass Diseases 3rd ed. American Phytopathological Society, St. Paul, MN.
Smith, J.D, N. Jackson, and A.R. Woolhouse. 1989. Fungal Diseases of Amenity Turf Grasses. E. & F.N. Spon, Ltd. New York, NY.
