案例教学：香蕉保卫战——席卷哥斯达黎加的黑条叶斑病
Background Information
Instructor Notes
English Version
Fu, X., Wong, A.W., Guzman, M., Gleason, M.L. 2019. Battling Black Sigatoka of Banana in Costa Rica. The
Plant Health Instructor. DOI:10.1094/PHI-I-2019-0628-01
作者
Xinyu Fu1, Amy Wang Wong2, Mauricio Guzman3, and Mark L. Gleason4
1 Department of Biochemistry, Biophysics, and Molecular Biology, Iowa State University;
2 School of Agronomy, University of Costa Rica;
3 National Banana Corporation (CORBANA), Guapiles, Costa Rica;
4 Department of Plant Pathology and Microbiology, Iowa State University
xinyufu@iastate.edu,
amy.wang@ucr.ac.cr,
mguzman@corbana.co.cr, and
mgleason@iastate.edu
译者
Oscar Granados,
农场主管，负责某跨国水果公司在哥斯达黎加某农场的香蕉生产；
Rafael Madriz,
跨国水果公司项目经理，负责出口哥斯达黎加区的产品至欧洲和北美市场；
Daniel Arias,
哥斯达黎加大学的一年级本科生，植物保护学专业，同为农场实习生；Francisco Vargas,
哥斯达黎加大学植物病理学教授；Mauricio Guzman,
哥斯达黎加国家香蕉公司的植物病理学家
图1 A. 中美洲地图，黄色区域显示哥斯达黎加所在的位置，B. 哥斯达黎加地图，红色圆点显示位于瓜皮莱斯的香蕉种植园位置。 |
案例正文
哥斯达黎加位于中美洲（图1A），是全球主要的香蕉出口国之一。 Oscar Granados是一名哥斯达黎加东海岸附近一个农场（图1B）的主管，负责这个农场香蕉生产的各个环节。该农场附属于一家大型跨国水果公司，每年向美国和欧洲市场出口500万磅香蕉。农场全年雇用约300名工人参与到田间生产和分拣包装的工作。
几分钟前，Granados先生接到总公司项目经理Rafael Madriz的电话，他抱怨Granados先生负责的农场生产香蕉的成本增幅过大。
Madriz先生在电话中说：“你好！Oscar Granados，我查看了你们农场最新的财务报告，你们在过去一年的开支相当高啊。十年前头几年[A1] (ten years ago in English version)，你们每年只需要喷洒40次杀菌剂就能控制病情，但去年你们竟然喷洒了70次杀菌剂。我从厄瓜多尔和危地马拉的农场主管那里了解了他们喷药的情况，他们目前每年还保持着只需要喷洒40次杀菌剂就能控制好病情. 所以说，你们这里的生产成本比附近的这些国家高出太多了。虽然你们农场的香蕉年产量很高，但利润却比其他国家农场的利润低多了，这主要还是因为你们在为了控制黑条叶斑病而使用的杀菌剂上面开销太大。我并不是要为难你，主要是总公司这边也负担不起这么高的开销啊，因此你们一定要在保证产量和质量的前提下，大幅削减控制病虫害的预算。我现在需要你作一份新的预算方案，六个月之内，必须大幅降低生产成本并且增加总收益。如果做不到，总公司将不得不放弃你们的农场”。
Granados先生听完这通电话感到了事态的严重性，但这也在他的意料之中，他在该农场担任主管一职已有10年之久，亲眼目睹了这些年来越来越严重的滥用杀菌剂的问题。而比杀菌剂价格上涨更糟糕的是，引发香蕉黑条叶斑病的病原菌对市面上曾经有效的杀菌剂产生了很强的抗药性，导致杀菌剂的药力相继失效了。黑条叶斑病的病原菌是名为斐济假尾孢菌（Pseudocercospora fijiensis）的真菌，主要危害香蕉的叶片（图2）。 当病害严重时，香蕉果实会在田间过早的成熟，进而导致降低果实的货架期。
目前控制黑条叶斑病的主要手段是通过飞机或直升机高空喷洒杀菌剂（图3）。10年前Granados先生刚参加农场工作的时候，确实每年喷洒40次杀菌剂就足以控制住病情。 随后几年空中喷药就直接外包给专业的植保公司完成。去年一年共喷洒了70次，支出约占香蕉总生产成本的30％。
Granados先生一方面艰难地思索Madriz先生要求的计划，另一方面带着新来的暑期实习生Daniel Arias熟悉农场的情况，并着重向Daniel介绍了自己目前所面临的病害管理的难题。
Daniel刚刚完成在哥斯达黎加大学农学院第一年的课程。 正值暑假，Daniel回到哥斯达黎加东部的家乡瓜皮尔斯，申请到Granados先生所在的农场实习。Daniel在一个当地的小农场长大， 他的家人也曾种植香蕉，再把香蕉卖给跨国公司。然而他们的生意随着各种香蕉病害的蔓延而每况愈下，而黑条叶斑病的蔓延给他家庭带来的损失尤为严重。由于控制黑条叶斑病的成本极高，几年前他们不得不放弃种植香蕉而转向种植其他作物。家庭的不幸遭遇让Daniel萌生出深入了解黑条叶斑病的想法，并设法找到能控制病害的有效办法。
Granados先生将香蕉果农长期以来艰难对抗黑条叶斑病的往事娓娓道来。
其实，目前栽培的香蕉品种本身就制约了人们有效地根治黑条叶斑病。 早期香蕉种植者利用自然变异选育出了无籽香蕉品种。原始的野生香蕉种的果实里含有许多又黑又硬的种子（图4）。从口感来看，无籽品种比咯牙的野生品种更加受到人们的青睐，而从育种方面来看，无籽品种不幸地走入了死胡同，这是因为人们在通过杂交技术改良香蕉品种的时候，需要的恰恰是种子。
在过去60年左右的时间里，卡文迪许品种（Cavendish）在全球香蕉出口市场占据主导地位，然而这个品种不抗黑条叶斑病，也就是说，它很容易受到黑条叶斑病菌的侵染，而且是受到严重的侵害。 当今出口市场的香蕉几乎全是无籽香蕉，它们只能通过无性繁殖（营养繁殖）形成后代，因此那些出口农场中的卡文迪许香蕉不过是彼此的克隆体（它们拥有相同的基因组）。
哥斯达黎加东部的地理和气候环境给控制香蕉黑条叶斑病带来了巨大的挑战。 香蕉是一种多年生作物，新的植株一般是从老的植株基部生长出来的，每代植株都能维持10年以上的寿命。 而哥斯达黎加东部的气候常年温暖多雨，这种气候一方面适合全年收获香蕉，另一方面也促成了黑条叶斑病菌对香蕉的不断攻击。 与大多数农作物的生长有所不同的是，哥斯达黎加东部种植的香蕉不会像其他香蕉产地那样因冬季或干旱的影响而中断生长的节奏，相反，高温高湿的环境对于香蕉植株的生长和对黑条叶斑病菌（斐济假尾孢菌）的繁殖来说都是最理想的环境，因此，受感染的香蕉叶片上会萌发出更多的黑条叶斑病菌的孢子，在水和风的作用下不断地进一步扩散，形成了病菌传播的恶性循环，以至于全年都需要对香蕉进行保护。
在哥斯达黎加东部，由于高频地对黑条叶斑病菌喷用杀菌剂，结果造成黑条叶斑病菌对杀菌剂产生了抗药性。 更严重的是，当初最能有效控制黑条叶斑病菌的杀菌剂，往往因为最容易引起抗药性而基本上失效了。
我们要理解病菌的抗药性，还得先了解一下杀菌剂对植物体的两种作用模式：其中一种为保护性杀菌剂，是把药液喷洒在植物叶片的表面直接与病菌接触；另一种为内吸性杀菌剂，能被植物吸收，在植物体内抑制病菌的感染。而大多数内吸性杀菌剂的致命弱点是极容易使病原菌对其产生抗性。三唑类杀菌剂就是一个典型的内吸性杀菌剂，最初引入控制黑条叶斑病时，喷药间隔为21至28天。随着病菌对三唑类杀菌剂敏感性的降低，喷药间隔则变得越来越短。在过去的40年里，这种因为抗药性使得杀菌剂失效的例子在哥斯达黎加东部反复出现。早些年前，当内吸性杀菌剂刚进入市场时，人们便放弃使用杀菌能力不够强的保护性杀菌剂。如今内吸性杀菌剂效果越来越差，人们又重新用回保护性杀菌剂了。内吸性杀菌剂一般作用于病菌单一的代谢途径，而保护性杀菌剂广泛地作用于病菌的多个代谢途径，因此保护性杀菌剂不容易产生抗药性。然而保护性杀菌剂也有一些很大的缺陷，早期的保护性杀菌剂（例如代森锰锌和百菌清）对环境和人类健康产生不良影响的风险通常高于内吸性杀菌剂。由于保护性杀菌剂不能进入植物体内，容易被雨水冲刷掉，使得药效变短。从而原本农场为了控制黑条叶斑病，只需要每10至14天施用一次的内吸性杀菌剂，因抗药性的原因，不得不改为每5至7天施用一次保护性杀菌剂。
当Daniel得知为何如此高频地使用杀菌剂的原因以及因大量使用保护性杀菌剂所引发的健康和环境风险，他不禁即担心香蕉农场工人的健康状况，也担忧杀菌剂对当地环境产生的污染。他希望帮助Granados先生找到有效的对策以减少香蕉生产中的农药滥用，于是他向哥斯达黎加大学的植物病理学教授Francisco Vargas和瓜皮莱斯国家香蕉公司的植物病理学家Mauricio Guzman进行了各方面的求教。
Daniel首先打电话给Vargas教授咨询控制黑条叶斑病的解决方案。教授指出，用杀菌剂控制黑条叶斑病并不是一种可持续的做法，相比之下，有一种理想的方法，那就是通过育种改善宿主对黑条叶斑病菌的抗性。但这并不容易，因为用于出口的卡文迪什香蕉具有不育性（即缺乏种子）。而即便是有种子的品种也难以用于杂交因为商业香蕉品种在遗传上是三倍体，这意味着它们有三组染色体，这在有性繁殖过程中不能做到很好地配对。假设即使没有这些障碍，培育具有所需性状的新品种通常也需要很多年，培育抗病的香蕉品种更是一个长远的目标，这并不能帮助Granados先生在6个月内减少使用杀菌剂。于是Daniel又联系在国家香蕉公司工作的植病专家Guzman打电话寻求较短期的解决方案。
Guzman提出了几种控制黑条叶斑病的栽培管理方案。由于哥斯达黎加东部的高温高湿的环境有利于斐济假尾孢菌的萌发和发育，而真菌的生长和孢子的扩散都依赖于水的作用，如果雨后的排水不畅，或者植株种植的密度过大，都会导致田间湿度持续过高，所以降低田间湿度能够有助于减缓病害。Guzman建议在大雨之后检查排水系统，观察雨水是否被迅速清除，如此以减少淹水对香蕉生长的危害。他还建议降低种植密度（减少种植园中每单位面积的香蕉植株数量），这样不仅可以改善植株间的空气流通，让雨后的叶子快速干燥，还能提高杀菌剂的喷雾覆盖率。另外除了降低土壤和空气的湿度以外，提高土壤肥力也有助于香蕉叶片正常生长，从而提高产量。
最后，Guzman建议通过去除感染的叶片来控制黑条叶斑病（图5）。如果超过一半的叶面积 表现出黑条叶斑病的症状，则最好去除整个叶片。虽然去叶耗费人力，但如果定期实施，可降低孢子数量。，尤其是在持续的降雨期。然而去除太多的叶片又会影响到叶片光合作用的效率，因此掌握去叶的时机很重要。在施用内吸性杀菌剂之前去除感染的叶片也可以大大的提高杀菌效果。而将去除的叶片在地面堆成一堆或多排可以及时分解叶片，从而杀死孢子并降低感染风险，施用尿素（一种氮肥）可加速分解过程（图6）。
Granados先生从Daniel那里了解到了控制黑条叶斑病的栽培管理方案，他一方面倍感欣慰，另一方面对雨后的及时排水等田间管理和去叶的方案又甚是担心：他应该雇用并训练更多的田间管理人员吗？经常雇人来进行去叶的操作一定会大大地增加预算，而他不确定是否值得花费额外的时间和金钱雇人去叶，因为他不确定这样做是否能有效地减少对杀菌剂的使用，他又是否应该继续维持原有的杀菌剂方案来艰难地控制黑条叶斑病呢？
针对他的一系列问题，Daniel再次致电Vargas教授，寻求如何降低使用杀菌剂成本的建议。Daniel记得他在大学的植物病理学课程中学到利用预警系统控制植物病害。预警系统通过跟踪天气条件与病害发展之间的关系来辅助杀菌剂使用的决策。Daniel问Vargas教授为何使用预警系统可以预测喷施杀菌剂的时机来控制黑条叶斑病。Vargas教授解释说，大气的相对湿度值可以作为一项预警指标。大气相对湿度值高（高于90％）则感染黑条叶斑病的风险高，反之大气相对湿度值低则风险小。任何可以减少种植园湿度超过90％的做法都可以减缓病害，每天湿度超过90％的小时数越少越好。此外，量化病害水平对提高真菌剂的使用效率也有帮助。一个简单的做法是在每英亩的范围监测10株香蕉植株，每周记录病害症状的严重程度（图7）。当周的天气条件可以用来估计黑条叶斑病害感染的风险。如果感染的风险相对较低，则可以使用较便宜（效果稍差）的杀菌剂，但如果感染的风险很高，就需要使用更昂贵且有效的杀菌剂，因此，当天气条件不利于病害扩散时，公司可以通过使用相对便宜的杀菌剂来节省开支。
教授还指出，除了化学杀菌剂，人们还可以利用病原菌的天敌来抑制病原菌的群体，这也被称为生物防治，例如，科学家发现木霉属（Trichoderma）中的一种真菌可以用来降低黑条叶斑病菌的危害。与使用化学杀菌剂相比，生物防治更环保，对人体健康的危害更小。然而，生物防治方法商业化的过程是一个漫长的过程，因为有效的生物防治方法需要找到适应当地条件的天然菌株，这些菌株还要能在香蕉植株上有效繁殖而不必反复施用。
致谢
作者感谢爱荷华州立大学的Leonor Leandro教授，为本教学案例试讲提供了其本人教授的课程（真菌学原理，MICRO 456）。感谢MICRO 456课程的本科生为本案例的改进提供宝贵建议。此外感谢胡洁晶女士为本案例的中文译文细心校对。
选用文献
Bennett, R. S., & Arneson, P. A. (2003). Black Sigatoka of Bananas and Plantains.
The Plant Health Instructor. https://doi.org/10.1094/PHI-I-2003-0905-01
Cavero, P. A. S., Hanada, R. E., Gasparotto, L., Coelho Neto, R. A., & de Souza, J. T. (2015). Biological Control of Banana Black Sigatoka Disease with Trichoderma.
Ciência Rural,
45(6), 951–957. https://doi.org/10.1590/0103-8478cr20140436
Ganry, J., Foure, E., de Bellaire, L. de L., & Lescot, T. (2012). An Integrated Approach to Control the Black Leaf Streak Disease (BLSD) of Bananas, while Reducing Fungicide Use and Environmental Impact. Fungicides for Plant and Animal Diseases.
InTech. https://doi.org/10.5772/29794
Marín, D. H., Romero, R. A., Guzmán, M., & Sutton, T. B. (2003). Black Sigatoka: An Increasing Threat to Banana Cultivation.
Plant Disease,
87(3), 208–222. https://doi.org/10.1094/PDIS.2003.87.3.208
Ploetz, R. C. (2001). Black Sigatoka of Banana: The Most Important Disease of a Most Important Fruit.
The Plant Health Instructor. https://doi.org/10.1094/PHI-I-2001-0126-02
Saville, A., Charles, M., Chavan, S., Muñoz, M., Gómez-Alpizar, L., & Ristaino, J. B. (2017). Population Structure of
Pseudocercospora fijiensis in Costa Rica Reveals Shared Haplotype Diversity with Southeast Asian Populations.
Phytopathology,
107(12), 1541–1548. https://doi.org/10.1094/PHYTO-02-17-0045-R
